微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能

ChineseJournalofAppliedEcology，Mar．2014，25（3）：919－930

DOI:10.13287/j.1001-9332.2014.0066

微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能

周

进

1，2

*

晋慧

3

蔡中华

1，2＊＊

（1清华大学深圳研究生院海洋学部，深圳518055；2深圳海洋微生物资源筛选与利用公共服务平台，深圳518055；3清华大学生命科学学院，北京100084）

摘要珊瑚礁是由珊瑚、鱼类、底栖生物、藻类以及微生物等多种生命形式组成的聚集体，

代表着一类典型的海洋生态系统．珊瑚礁存在于热带和亚热带的寡营养环境，拥有极高的初

“海底热带雨林”．微生物在珊瑚礁生态系统的生物地球化学循级生产力和生产效率，被誉为

环、物质转化以及健康维护上具有重要作用．随着分子生态学的发展，微生物在珊瑚中的作用

包括珊瑚生态系统中微生物的定植和功能日益凸显．本文总结了微生物生态学的研究现状，

方式，共生微生物的特性（专一性、可塑性、协同进化），共生微生物与珊瑚疾病的关系与信号

“珊瑚-调节，以及微生物应对全球变化（气温升高、海水酸化、富营养化）的响应．从微生物”共生体的发生、共生微生物的特性与生态功能，以及全球环境变化下微生物的衍生效应来梳理

明确珊瑚微生物生态学机制，为更好地保护珊瑚资源、维护海洋生物多样性最新理论与成果，

提供理论借鉴．关键词A

2

Areviewoftheroleandfunctionofmicrobesincoralreefecosystem．ZHOUJin1，，JIN

31，21Hui，CAIZhong-hua（OceanScienceandTechnologyDivision，GraduateSchoolatShenzhen，

TsinghuaUniversity，Shenzhen518055，China；2ShenzhenPublicPlatformforScreening＆Applica-tionofMarineMicrobialＲesources，Shenzhen518055，China；3SchoolofLifeScience，Tsinghua

Chin．J．Appl．Ecol．，2014，25（3）：919－930．University，Beijing100084，China）．-

珊瑚礁微生物生态作用全球变化

文章编号1001－9332（2014）03－0919－12中图分类号

Q149，Q178．53文献标识码

Abstract：Coralreefisconsistedwithseveralkindsofreef-associatedorganisms，includingcoral，

fish，benthos，algaeandmicrobes，whichisanimportantmarineecosystem．Coralreeflivesintheoligotrophicenvironment，hasveryhighlyprimaryproductivityandnetproductivity，andiscalled“tropicalrainforestinocean”．Incorals，diversemicroorganismsexertasignificantinfluenceonbiogeochemicalandecologicalprocesses，includingfoodwebs，organismlifecycles，andnutrientcycling．Withthedevelopmentofmolecularbiology，theroleofmicroorganismsinacoralsystemisbecomingmoreoutstanding．Inthisarticle，wereviewedcurrentunderstandingon1）theonsetofcoral-bacterialassociations；2）thecharacteristicsofmicrobesincoral（specificity，plasticityandco-evolution）；3）theroleandsignalregulationofmicrobesinthehealthanddiseaseofcoral；and4）theresponsemechanismofmicrobesforglobalclimaticchangeandconsequenteffects，suchastemperaturerise，oceanacidificationandeutrophication．Theaimsofthisarticleweretosummarizethelatesttheoriesandachievements，clearthemechanismofmicrobialecologyincoralreefsandprovideatheoreticalreferenceforbetterprotectionandmaintainingthecoral’sbiodiversity．Keywords：coralreef；microbe；ecologicalrole；globalchange．

*科技部“973”9，201305021-1）、前期专项（2012CB426504）、国家自然科学基金项目（41106087）、国家海洋公益性项目（201205020-环境模拟

与污染控制国家重点联合实验室专项（13K10ESPCT）、广东省自然科学基金项目（S2012010010855）、深圳市基础研究项目（20130314165552）和深圳市南山区创新研发项目（KC2013JSCX0003A）资助．

mail：caizh@sz．tsinghua．edu．cn＊＊通讯作者．E-2013-06-27收稿，2013-12-08接受．

920应用生态学报25卷

珊瑚礁生态系统是海洋中生产力水平极高的生

．它具有很高态系统之一，被誉为“海底热带雨林”的生物多样性和重要的经济价值．2011年的数据显

［1］

示，全球珊瑚礁的年均经济价值高达375亿美元．微生物是珊瑚生态系统中数量最多的一类生物，其

［2］

微生物数量约是游离水体的20倍．作为生产者和分解者，微生物积极参与物质循环、能量流动以及各种氧化还原活动，调节珊瑚生态系统的平衡与稳定，是整个礁栖生态系统中最为基础和活跃的一环．So-rokin［3］认为，单位面积珊瑚礁的初级生产力类似于

－2－1热带雨林，高达5～10g·cm·d．其中底栖藻类对初级生产力的贡献占1/3，微生物和其他生物约

组成具有一定的稳定性和特异性，是维护和调节珊

［8］

瑚自身生理状态的重要组成部分．马来西亚雕门岛（TiomanIsland）的鹿角花珊瑚（Acroporanobilis）和轴孔珊瑚（Acroporaformosa）能以（38．7±35．2）mgC·m－2·h－1的速度产生粘液，用于溶解有机碳（dissolvedorganiccarbon，DOC）和颗粒态有机碳（particularorganiccarbon，POC），并帮助构建珊瑚

［9］

微生物食物网（microbialfoodweb，MFW）．此外，珊瑚粘液还具有收集养分的作用，流过礁石的悬浮颗粒被束缚在粘质团中并迅速被微生物所分解．溶解的粘液被浮游细菌降解，在渗透抽吸作用下穿过礁石砂砾，为沉积物中的微生物提供养分，帮助珊瑚“捕获”过往的能源，支持珊瑚礁的高生礁生态系统产力．

珊瑚水体周围的微生物种类亦非常丰富，相比于外源水体，珊瑚水柱周围的微生物种类、多样性和生长速率都较高．这主要是得益于珊瑚向周围水体

－1

分泌了大量的溶解态有机碳（2～25μmol·mgprotein·d－1）和溶解态有机氮（dissolvedorganicni-DON）（0．5～3μmol·mg－1protein·trogen，d－1）［10］．

海底底部的珊瑚中，沉积物微生物同样拥有较

77－3

高的生物量（1×10～2×10cells·cm）和重要

［11］

的生态价值．底栖微生物通过降解脱落的珊瑚粘

“底栖-液，在水层”系统耦合中行使生态学功能，如

占2/3．针对礁栖微生物种类多样性和功能多样性

对了解珊瑚的能量供给、生理健康以及礁区的研究，

生态系统的复杂性、多样性和脆弱性具有重要意义．珊瑚微生物的研究大致可分为探索阶段（—1950s）、起步阶段（1960s—1980s）及发展阶段（1990s—）．经历了从种类、数量、功能的描述，到共生关系交互作用的探讨，再到分子生态学机制的解

［4］

礁栖微生物种群数量庞大，研析三大历程．然而，

究和鉴定过的海洋微生物还不到总量的1%，意味着珊瑚与微生物之间的共生关系和交互影响尚有许

［4］

多待认识之处．随着微生物培养方法的改进、分子技术的提高以及高通量分析方法的成熟，微生物的研究拓宽了口径，获得了珊瑚与微生物交互关系的许多进展，逐渐明晰了珊瑚生态系统中微生物生态过程与机制．本文以综述的方式总结珊瑚微生物生态学的研究进展，重点关注“珊瑚－微生物”共生

礁栖微生物的功能、微生物对珊瑚礁生态体的形成、

健康的影响及全球气候变化下微生物的响应，旨在从微生物生态学的视角理解珊瑚生态系统的动态过

程，凝炼未来的研究方向，为珊瑚礁生态系统中生物多样性的保护和功能多样性的维护积累资料．1

珊瑚礁微生物生态系

N循环过程［12］．从粘液层脱落的有机粒子、细菌以

及共生藻类最终沉入海底，以每小时7%的速率被

［8］

底栖微生物降解后转化与利用．大堡礁（GreatBarrierＲeef）整个底栖浮游植物（甲藻、硅藻和蓝绿

藻）的总生产量与珊瑚的总生产量处于同一数量级，这主要得益于珊瑚共生微生物参与了N的固定

［13］

．

2“珊瑚-微生物”共生体的形成

明确珊瑚-微生物群落的形成过程和机制是理解珊瑚共生体功能的前提，包括微生物定植（micro-bialcolonization）方式、共生体形成的驱动力以及微生物的传播途径等．

针对定植方式的研究，先前人们的理解大都认为原初的定植方式来自周边环境微生物的随机碰撞和附着；而关于珊瑚附生菌定植的分子基础显示，珊瑚粘液细菌群落是珊瑚共生体自身选择的结果，不

［14］

仅仅表现为海水中细菌的偶然附着．来自水螅型珊瑚（Cnidarianhydra）的研究发现，表面附生菌群

珊瑚生态环境中的自身粘液、外周水体以及海

底沉积物中的微生物共同组成了“珊瑚-微生物”共生体（symbionts），构成了珊瑚礁微生物生态系（mi-crobeholobiont）的基本组成［5］．

粘液层含有丰富的蛋白质、脂类、多糖以及溶解

［6］

态有机物，为微生物提供了理想的栖息环境．同时，粘液为微生物的附着提供了便利和保护（如供能、抗病及防紫外损伤），利于其占据生态位（niches）并行使相应的功能［7］．在粘液层，微生物的

3期周进等：微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能921

的组成直接由寄主的新陈代谢和粘液层微生物生物被膜（biofilm）的分泌物所决定．它吸引过往的微生

［15］

“过客”物并调节它们在珊瑚粘液层的定植行为．当细菌定植完成后，其多样性和结构逐渐建立，

似性则高达83%，这说明多曲杯形珊瑚的共生菌是

［16］

Wegley等［19］以滨珊通过水平方式传播的．此外，

瑚（Poritessp．）实囊幼虫为研究对象，探索了细菌的

定植与多样性信息．结果证实滨珊瑚中细菌定植发生在实囊幼虫或后附着阶段，实囊幼虫和后附着阶段中发现的多种菌系（phylotypes）都出现在成年珊瑚中，这说明珊瑚通过水平方式获得了某种细菌类

［18］［16］

型．Sharp等和Apprill等在杯形珊瑚（Pocillo-porameandrina）幼虫标本的16srＲNA基因克隆文库中检测到了类似的系统发育分支，表明在不同的珊瑚品种中某些种属的细菌是共同的．不同的珊瑚品种拥有共同的细菌类型，说明细菌的确存在水平最为常见的是玫瑰传播方式．在这些共有的细菌中，

［20］

，其次是鲁杰氏菌（Ｒue-杆菌（Ｒoseobacterialsp．）

geriasp．）、α-变形杆菌（Alphaproteobacteriasp．，如

Silicibacter）等［21－22］．虽然目前还不知道这些细菌在珊瑚中的确切作用，但是它们在珊瑚早期与繁殖期

说明它们是珊瑚个体发育所必需间广泛存在，的3

［16］

并朝共生体成熟化的方向发展．研究表明，共生体形

成的驱动力主要来自两个方面：1）早期的个体发

［16］

育；2）幼体到成体的变态．Apprill等通过比较珊瑚不同繁殖期卵母细胞束（oocytebundles）、卵子

（eggs）和实囊幼虫（planula）的细菌T-ＲFLP图谱，研究了多曲杯形珊瑚（Pocilloporameandrina）中微生物群系的发生，发现在不同阶段细菌的DNA组成基本相似，只存在少量差异；然而，当实囊幼虫完全发细菌组成差异在珊瑚内吞作用下进一步扩大，育后，

这种差异的驱动力来自于实囊幼虫环境行为的改变（此时倾向营底栖附着生活）．幼体到成体的个体转变也为共生体形成的驱动力找到了一些证据，包括克隆文库随机序列和DGGE聚类与多样性分析．聚成年柔枝轴孔珊瑚（Acroporatenuis）和类分析显示，

多孔鹿角珊瑚（Acroporamillepora）有较高的聚类性，

［17］

而在幼年珊瑚菌群中聚类程度则较低．多样性指标中，幼年珊瑚的细菌多样性要高于成年珊瑚，且拥

．

共生微生物的专一性、可塑性和协同进化

有多样化的互补性；比较两者的多样性组成时发现，在成年和幼年珊瑚之间存在一些相似的菌群，但是某些在成年珊瑚中粘附的共生菌并没有在幼年珊瑚中找到，这说明成长过程中珊瑚的共生菌发生了结构演替．成年珊瑚的共生菌逐步取代了幼年珊瑚中的复合菌系，朝着去多样化和稳定化的方向发展，这种结构演替的驱动力来自于形态发育的转型

［17］

环境变化带给珊瑚礁的生态压力日益加剧，一

个核心的问题需要明确：珊瑚和共生菌是否可以通过某种特殊机制（重组recombination或替换substi-tution）改变共生体的功能以应对环境变化的挑战．因此，了解附生菌的专一性和可塑性对理解共生体功能进化和环境适应力至关重要．当专一性形成、可塑性存在的前提下，宿主珊瑚和共生菌在长期的时

会朝着利于自身又利于对方的双赢方式间尺度上，

发展，体现协同进化．目前，专一性和可塑性的研究

主要集中在时间和空间两个尺度，前者着眼于珊瑚发育的不同时期和季节更替下的共生关系，而后者则聚焦于不同地域下，同种或异种珊瑚呈现的共生特点．

在专一性方面，基于分子序列的微生物群落评

basedassessments），价方法（sequence-证实了宿主珊瑚与共生菌在属的阶元上具有专一性．例如一些类

型的细菌只专一性的存在于造礁珊瑚（hermatypiccoral）．Ｒohwer等［23］描述了3个加勒比海珊瑚品种的细菌群落，证实在这14个珊瑚样品的序列库中有6000个基因型存在，且这些细菌与珊瑚的共生在时空上是稳定的．其他来自不同珊瑚品种以及地理区域的细菌群落研究也发现了类似的结果．最近，Sogin等［25］应用微多样性聚类（micro-diverseclus-［24］

．后

续的工作中或许需要进一步研究微生物在珊瑚个体

发育过程中的演替过程，以明确种属特异性的形成时间和建立方式，以及这种共生体行为在不同种属珊瑚中的表现．

关于定植过程中微生物的传播途径目前主要存在两种观点，即垂直方式和水平方式，而后者更常被Sharp等［18］以加勒比海的芥末滨人们所接受．最先，

珊瑚（Poritesastreoides）为研究对象，观察到宿主中某种细菌组分传递给后代，提出了垂直传播的理论．然而，这一方式并不适合其它珊瑚，比如在石珊瑚（Scleractiniasp．）中就没有发现这一规律．此外，在8个被研究的其他品种中，也没有发现子代从母代

［16］

继承细菌的现象．以多曲杯形珊瑚为例，通过分析母代和子代不同繁殖阶段的附生菌组成，证明母代和子代的菌群组成存在显著差异．而子代在不同发育阶段（卵母细胞、卵子以及时囊幼虫）其菌群相

922应用生态学报25卷

ters）分析了不同地域同种珊瑚中的微生物多样性，发现微生物分子序列具有90%以上的相似性，表明两地珊瑚中的微生物群落是由一些基本相同的分类单位所占据的；在存在组成差异的分子序列中，两地distributioncurve）有样品的物种分布曲线（species-这说明珊瑚微生物的多样性组成中一个长的拖尾，

存在一定数量的稀有物种（rarespecies）．

宿主珊瑚与共生菌之间专一性的存在，是维持共生体稳定性的前提；然而，珊瑚的生活史周期较长，在动态环境的变化下，共生体的组成与比例会有

symbi-一定的变化，表现为由组成内共生关系（endo-osis）向协同进化（co-evolution）的方向发展，因而两者之间的共生关系存在一定的可塑性．可塑性的实现由共生菌的转换（switch）或穿梭转移（shuffle）来完成．转换是指宿主珊瑚从环境外获得新型细菌，而穿梭转移是指宿主改变体内已有的细菌类型与相对数量．越来越多的试验证实了可塑性的存在．Long和Azam

研究表明，在珊瑚中物种特异的细菌具

有地理位置上的一致性，然而，当环境发生改变时，细菌群落可以在同一栖息地内的不同空间尺度上（从几米到几千米）呈现不均匀性，体现一定的生理可塑性，以利于珊瑚在环境胁迫下做出积极响应．Ｒohwer等［23］指出，巴拿马和百慕大群岛中3株同类珊瑚的附生菌有不一样的多样性组成，证实这是一种基于纬度适应性的穿梭转换方式，体现了对水温的适应性．当然，这种转移并没有在系群水平上出现大的波动，而只是表现在亚系群水平上的起伏，其目的一方面维持了共生体的稳定，另一方面也获得了应对环境变化的缓冲能力．可塑性属于主动行为还是被动行为尚存一些争议．有学者认为是主动的，即微生物生态学的中心问题就是微生物是否占据了在复杂群落中的生态位，或者群落是否存在功能冗余（functionalredundancy）［27－28］．微生物对生态位的占据是一种内驱行为，而宿主所处环境改变时也是一种适应性，转换属于中性选择（neutralselection）的范畴，因而可塑性是一种主动行为．也有学者认为这只是一种被动现象．微生物群落在生产力一定的栖

［29］

，息地之间存在异质性（heterogeneous）不同地理

位置的珊瑚含有不同的细菌基因，而相似的珊瑚总［30］是被相似的基因型菌株所栖息，因而可塑性是一种被动效应．另外，生命活动的表现是节能的，当一

［26］

［31］

塑性的被动性质．然而，不管可塑性的存在是主动还是被动，它们都是对珊瑚共生体最佳状态的一

种维护方式，这种方式是以能获得珊瑚共生体健康

［23］

利益的最大化为目标的．

协同进化是指物种在自然选择压力的作用下相

是物种生存和进化的最主要驱动力互进化的过程，

之一．在珊瑚与共生菌的关系中，在属的阶元上有研

究表明，宿主珊瑚与共生菌之间存在系统发育的一致性，具有协同进化的趋势．在珊瑚共生体中的另外一对关系“珊瑚-藻类”中，有学者采用变异的TSIrDNA（transcriptionallysilentinformationrDNA）分子

buildingscleratinian标记证实了造礁石珊瑚（reef-coral）与八放珊瑚（Octocorallia）中宿主与共生藻协

［32］

它为共生体诸多关系中的协同进同进化的存在，

化研究开辟了先河．然而，针对微生物的协同进化理

论暂时停留在推测阶段，且微生物的多样性繁多，研究珊瑚与微生物的协同进化面临工作量巨大和研究难度的挑战．高通量方法和新的分子标记技术的成熟，或许能帮助揭示协同进化的形成及相关机制．4

共生菌的功能

尽管珊瑚及附生菌的共生关系为人们所熟知，但是对于微生物在珊瑚共生体的功能及作用机制的了解却相对较少．目前的证据表明，微生物在珊瑚礁中最重要的影响体现在几个方面：生物地球化学循环、致病性以及病原抗性．4.1

生物地球化学循环

珊瑚在贫营养环境中的养分来源最初被归功于附生藻的光合作用．然而，最近的培养和非培养技术都显示，微生物在珊瑚礁的生物地球化学中的作用很可能更大．例如，微生物固氮作用已经通过乙炔还原法得到证实

，固氮基因在来自于不同地理区域

［34］

的多个珊瑚品种中得到确认．在滨珊瑚的共生菌

［33］

基因组里发现了多种具有固氮作用的酶，其固氮机

［35］

制与蓝藻的固氮作用基本一致；且珊瑚共生微生物中固氮类群更多，研究两种夏威夷蔷薇珊瑚（Montipora）nifH基因多样性时发现，珊瑚中的固氮细菌不只限于蓝细菌，也包含了其他种属，如α、β、

［36］

γ和Ω变形杆菌．最近的研究证实，珊瑚附生微生物可能还参与其他的氮循环过程，包括硝化作用、

［19］

氨化作用以及脱氮作用．同时，珊瑚附生的微生

［37］

物还参与碳和硫的循环．在珊瑚的附生菌中已检

［38］

测到了调节碳固定、碳降解和硫同化的基因．这

个成熟的共生系统所处的生存条件发生改变，生命体需要消耗一定的能量去创造条件以适应新的环

境，这种应对方式属于被动反应，它从侧面印证了可

些功能基因或基因片段的存在并不一定能保证行使

3期周进等：微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能923

生物学功能，但它预示着细菌的物质加工能力具有一定的生态幅（ecologicalamplitude）．今后的工作需要更多的原位数据或基于表达的研究来阐明微生物在驱动珊瑚礁物质循环中所起的作用．这或将是未来研究的一个重点．

除了参与物质代谢与循环，细菌也调控珊瑚的生态行为．基因组数据显示，芥末滨珊瑚体内存在多个能够降解芳香族化合物的基因．这些基因能够帮

［19］

助寄主珊瑚清除特定的污染物，实现自洁．Wild研究显示，珊瑚附生菌参与粘液颗粒的物质加工，分解礁区环境中的有机化合物．另外，有研究表等

CCA）可以明，壳状珊瑚藻（crustosecorallinealgae，帮助佛罗里达群岛和加勒比海濒危的两种鹿角短指软珊瑚（Sinulariacervicornis和A．palmata）幼虫的附着，其机制在于CCA表面附生菌诱导了珊瑚β-变形细菌的增殖及生物被膜的形成，而生物被膜的存在

［40－41］

．最新的具有诱导珊瑚幼虫附着和变态的作用

暴露在从水石藻（Negoniolithon研究结果亦显示，［39］

可能对喜好贫营养环境的珊瑚带来间接压力，而给

［49］

致病类群营造可趁之机．2）非生物因素的扰动改变了寄主珊瑚的生理机能，导致常驻微生物的组成性改变．例如，珊瑚粘液为珊瑚附生菌提供了非常重要的碳源

［50］

，由于温度或光照条件引起的粘液产量

变化可能会改变珊瑚微生物群落结构的组成和稳定

［51］

性，给致病细菌以生存空间．3）致病菌直接或间接的入侵和定植改变了正常细菌群落的组成．病原

“入驻”菌可能通过直接的方式改变群落的结构，如果它们对可用基质具有较高的偏爱性和亲和力，或

者能够产生抗生素就可以战胜常驻细菌，赢得栖息空间

［52］

．在间接方式上，致病菌还可通过对宿主组

创造一个营养丰富的微生物环境．这个微织的降解，

选择的入侵生物环境很容易被周围水域的第二个r-［53］

者定植，从而间接引起珊瑚微生物群落的变化．在珊瑚浮游细菌分布曲线中，有多种这类r-选择分

类群．它们可以维持低丰度直到适宜的条件出现为

［54］

．尽其中最典型的例子就是弧菌（Vibriosp．）止，

管目前关于共生微生物对珊瑚的致病机制有了一定

但考虑到珊瑚生态系统是由复杂的多伙伴关进展，

系和动态的环境条件所定义的，期间涉及的网络调控和互作过程多元复杂，因此，未来的工作还需要在分子层次和精细水平上投入更多的精力．4.3病原抗性及信号调节机制

珊瑚共生菌通过对养分或空间的竞争以及抗生素的产生，在抵抗疾病、维护宿主健康和生态稳定上起到积极的作用

［55］

fosliei）中培养的假交替单细胞菌分离株，可以增加

［42］

多孔鹿角珊瑚的变态速度．其他的假交替单胞菌和Thalassomonas菌株也会诱导鹿角杯形珊瑚（Po-cilloporadamicornis）幼虫的附着和变态，并具有一定不同来源的细菌（海藻表面或珊瑚的选择性．此外，

表面）的诱导特性也存在一定的非一致性．尽管如此，珊瑚幼虫的成功附着和变态受到礁栖环境中细

［43］菌行为的调节．4.2细菌的致病性

．最近的研究多集中在珊瑚表面

珊瑚资源的减少与退化在某种程度上归因于珊

［44］

瑚疾病的发生．迄今为止，已有20种珊瑚疾病和6类主要病原被确认［45］．这些疾病的影响程度和影响范围都在增加，导致了珊瑚数量的减少、群落结构的改变以及生物多样性的衰退．

迄今为止，关于附生微生物在珊瑚致病中的作用一直是相关研究的热点．有研究对健康和发病珊瑚的细菌群落进行了比较，结果表明，健康和生病的珊瑚其微生物的组成是不同的，这从宏观上对功能

［46］

微生物有了一定的了解，也支持了差异群落可作为识别环境压力的诊断工具

［47］

粘液层原产细菌．这些细菌调控着粘液内的细菌定

并最终影响对疾病的抵抗力．有研究表明，珊瑚植，

粘液分离的某些细菌具有产抗生素的能力，它们对指示菌（如大肠杆菌Escherichiacoli、金黄色葡萄球菌Staphylococcusaureus）及入侵性病原体（如希利氏弧菌Vibrioshiloi、溶珊瑚弧菌Vibriocoralliilyticus、沙

［56－57］

．在雷氏菌Serratiamarcescens）具有抵抗作用

来自多个珊瑚的宏基因组中也检测到了大量的抗菌

［58－59］

．此外，化合物基因有研究显示，珊瑚粘液的抗菌特性会选择性地抵抗某些共生菌，其作用机制在

于菌株间的异种克生（或拮抗）效应（allelopathic

［60－61］

effects），．值得这种效应通过数量竞争来实现一提的是，珊瑚粘液中含有高浓度的有机物和无机

．从细菌群落结构来

探究微生物与致病性之间的形成机制，近年的进展

主要集中在3个方面：1）环境条件的变化直接或间接地改变了健康珊瑚的微生物群落．比如养分（如N、DOC）的增加可能会给对养分敏感和具r-选择特selected）的潜在致病菌“施肥”，性（r-使它们大量繁

［48］

衍而成为群落中的优势种；同时，养分的增加也

物，导致粘液层非常典型的r-选择细菌（对养分敏感

且生长快速的菌株）快速增殖并形成菌席（bacterialmat）［7］．在这种情况下，珊瑚粘液在菌席的覆盖下形成保护膜，以阻挡条件致病菌的入侵，这证实珊瑚

924应用生态学报25卷

附生微生物群是活跃且可自调的，它们通过竞争和生态位占据，阻止外生菌或病原菌的附着．尽管目前还不清楚粘液附生菌防止病原感染的

——群体感机理，但有证据表明，细胞化学信号系统—QS）机制可能与此有关．QS是一应（quorumsensing，

具有调节细胞密度的作用；当环境种自诱导分子，

中QS浓度累积达到一个阈值时，该信号分子就会

诱导细菌的群落行为．这种密度调节因子可以让细菌种群动作一致，有效地放大它们的生态影响

［62］

氨基酸等光合作用产物和高达90%的能源需求；而

N、P营养盐和光珊瑚则为虫黄藻提供保护、栖息地、

［71］

合作用所需的二氧化碳．这一对互利互惠的关系中，有些是珊瑚和藻类可以独自完成的生态行为，有

些则需要细菌的参与，行使它在三体共生关系中的中介功能．现今的研究发现这种中介功能主要体现在氮源的加工、藻类数量的调控以及珊瑚的增色3个方面．

在氮源加工上，珊瑚需要氮源进行生长，但海水中的N不能直接被珊瑚吸收，这需要细菌的参与．此外，藻类释放的某些大分子含氮化合物，也需要经过细菌的分解作用才能供珊瑚利用．正如Ｒosenberg所言，在为宿主珊瑚准备氮源的过程中，细菌

充当了宿主的“营养扮演了一个重要的中间角色，等．厨师”

珊瑚与虫黄藻的共生关系中，藻类的数量需要

维持在合适比例以保持共生体的生态平衡．一般情珊瑚通过控制养分和光线来调节虫黄藻的数况下，

［72］

量，以避免其过度繁殖．然而，当富营养化情况出藻类利用营养的速度快于珊瑚，使得其数量激现时，增，这样带来了珊瑚的内压力应激，影响珊瑚的健康．此时微生物则充当珊瑚的帮手，与藻类竞争营养

［73］

以抑制藻类过快繁殖．Dixson等在研究斐济鹿角珊瑚礁（Acroporanasuta）群落结构关系时发现，当鹿角珊瑚在环境扰动下藻类数量过度繁殖时，珊瑚便会释放一种气味．这种气味会招募珊瑚共栖鱼类（虾虎鱼，gobyfish）来吃掉这些海藻，以减少其带给珊瑚的潜在伤害．这种珊瑚气味的释放可能需要珊

可见该菌在调节藻类数量瑚腔内变形杆菌的参与，过程中起到了中间协助功能．

除了氮源加工和调节虫黄藻的数量，细菌也是

珊瑚增色的一大贡献者．一般情况下，珊瑚的颜色依赖5大色素蛋白，包括4种荧光蛋白（蓝绿色、绿色、黄色和红色荧光蛋白）和1种深紫色非荧光蛋白（http：//www．bioon．com/biology/Ecology/155281．shtml）．这些色素来自于珊瑚本身和虫黄藻的贡献．当珊瑚与虫黄藻处于最佳状态时，细菌也可作为一“锦上添花”的因素加入进来，个共同参与增色而使

［74］

珊瑚更为艳丽．研究人员发现，加勒比海大星珊瑚（Acanthastreaechinata）能在白天吸收日光中的蓝光，并显现出桔红的颜色．这种现象属于细菌的一种特性．进一步研究发现，一种名为藻青菌（Cyanobac-teria）的珊瑚共生菌能将海水中的N转化成NH4+，以帮助珊瑚获得更充足的氮源，吸收蓝光并发出桔

［45］

．

尽管细胞与细胞间的通讯系统在不同的细菌种类中

有所不同，但是QS在调节细菌行为上具有一些通用的功能，包括生物膜的形成、抗生素的产生、生物

［63］

发光以及发病机理等．它通常会驱动细菌与寄主．在珊瑚共生体中，内共生

菌和表层粘液菌可以通过QS信号来抑制或激活微之间的重要相互作用

生物抗生素的产生、胞外酶的生成，以及有益菌的附着．借助QS信号机制，共生微生物帮助珊瑚抵抗病降解病原菌原的方式主要有3种：自身群体的强大、QS信号、Al-产生欺骗性的QS诱饵．第一种方式中，agely等［65］证实附生菌在自身QS的调控下形成优势种，以竞争掉珊瑚病原沙雷氏菌（Serratiasp．）的分布和生存空间．也有学者从原位研究的角度证实

其膜的成熟了造礁珊瑚的内共生菌具有成膜能力，

度受QS信号的介导；病理调查中发现膜的完整性

［66］

与感染疾病的几率呈负相关．第二种方式中，Teplitski等［67］证实在石珊瑚中的变形杆菌（Pro-teobacteriasp．）可以通过生成具有降解外周病原菌QS分子能力的酰化酶或内酯酶来反击病原入侵．除Skindersoe等发现共生菌中含有了信号降解酶，

可以干扰QS活动的化合物，它们可以干扰病原菌在珊瑚粘液的定植行为．而在第三种方式中，共生菌则显示出了更高的智能表现．它们可以产生某些QS类似物，以欺骗或干扰病原菌受自身QS的调节．如Ｒajamani等［69］揭示了共生菌次级代谢产物光色素（一种核黄素的衍生物）可以与病原菌的QS信号受体相互作用，阻断QS调节的下游进程．另有研究报道，共生环境中的益生菌具有识别并感应病原菌QS浓度的能力，可以生成QS类似物来干扰病原菌QS信号的释放5

［70］

［68］

［64］

．

共生菌的中介行为

“珊瑚-细菌-虫黄藻”是珊瑚共生体的主体．其中，珊瑚与虫黄藻（zooxanthella）之间的互作是人们较为关注的一环．虫黄藻为宿主提供葡萄糖、甘油、

3期周

［74］

进等：微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能925

红色光泽6

．

7珊瑚微生物对全球变化的响应

“藻-共生体中菌”的交互关系

了解共生系统中“藻-菌”关系对于理解珊瑚的

全球变化背景下珊瑚受到的影响和未来命运是

近10年来关注的重点．利用珊瑚微生态学原理，从珊瑚谱系结构和生态功能探讨共生菌群应对全球变

有望为人们认识大尺度环境变化下珊瑚化的响应，

共生体中微生物的作用及适应机制提供一扇新的

视窗．7.1

水温升高

海面温度的升高带给全球珊瑚的胁迫主要与疾病相关，而引发疾病的最活跃因子是微生物．在水温上升期间，从鹿角珊瑚（Acroporasp．）中采集的粘液微生物没有显示出像低温时那样明显的抗菌活［56］

表明温度的上升使得某些珊瑚丧失了保护能性，

力．这为高温导致珊瑚抵抗力降低和患病率增加提供了一种解释．当温度升高时，珊瑚粘液中的优势群落发生了角色转变，即由抗生素产生菌变成了条件

［56］

致病菌．这说明有益微生物的平衡对于珊瑚的健康非常重要，一旦平衡被打破，健康状态就会出现不

水温的上升也可引起珊瑚与甲可预料的风险．此外，

藻共生关系的断裂，使得甲藻的中介功能丧失，进而

影响其它微生物之间的相互作用，使得宿主珊瑚易受机会病原菌的侵袭或增加二次感染的几率．对太平洋千孔珊瑚（Milleporasp．）的研究表明，在珊瑚白化之后（失去共生甲藻），菌群明显转为弧菌占优势，原因在于细菌群落响应了共生甲藻的缺失和海面升温

［86］

［85］

生态健康十分必要．在“珊瑚-藻类-细菌”三体共生藻类和细菌通过协调彼此的关系以服务的关系中，

于宿主．以甲藻（Dinoflagellata）为例，在甲藻的环境中常常有玫瑰杆菌（Ｒoseobactersp．）与之共栖，它可以增加共生甲藻的生长速度

［75］

；细菌通过藻类获得

Di-methylsulfoniopro-有机化合物（如二甲基硫丙酸，

pionate，DMSP）而受益［76］；藻类则可以从细菌那里

［77］

获得抗菌剂（tropodithietic酸）和维生素B12．对玫

瑰杆菌的染色体进行对比后发现，有无甲藻共栖的生活方式对共生体成员的遗传特性有很大影响差异

［79］

［78］

．

在珊瑚上定植的甲藻不同，细菌群落也呈现相应的

．随后的研究证实，由共生甲藻所生成的

DMSP影响了珊瑚中的细菌群落结构，它会吸引对DMSP具有偏爱性的细菌到珊瑚的粘液层，如变形

［80］

．菌属（Proteobacteria）

在珊瑚共生环境中，藻菌关系复杂多样并具有时空差异性．细菌在维护彼此关系稳定和动态平衡

中扮演着重要而活跃的角色．以变形细菌为例，它的一个非常重要的特点在于含有基因转移组分（genetransferagents，GTA）．GTA是缺陷型的噬菌体，可以随机地把细菌DNA转移给其他变形细菌GTA，并可以将基因转移给外周细菌

［82］

［81］

．最近

共生甲藻附生的α-变形杆菌也有的研究表明，

．珊瑚环境

这抑或是一种中基因转移比其他海洋环境中更高，

环境适应模式，因为它能使珊瑚共生体中潜在的有益基因得到交换，同时它也是共生微生物多样性形成的一大原因．

探索藻菌关系及维护机制的实例目前还相对缺

且存在诸如原位分析、精准定位以及自然采样方乏，

面的困难，未来的工作或许可以从模型研究中获益．最先研究人员从多细胞动物水螅珊瑚上开展的工作中已显现出了模型方法的价值，因为水螅珊瑚只有少量的细菌附生，它提供了简单易操作的共生模型

［83］

．白化诱导的珊瑚死亡后，珊瑚骨骼中的

固氮细菌大量增加，促进大型藻类和其他限氮初级

包括底栖的蓝藻细菌（Cyanobacte-生产者的生长，

ria）［87］．这些研究表明，温度压力可能会改变珊瑚共生细菌群落的组成和新陈代谢，并带来珊瑚礁的健康风险．

响应水温升高的珊瑚病原菌包括有：沙雷氏菌、杀珊瑚橙色单胞菌（Aurantimonascoralicida）、蓝细菌（Cyanobacteriasp．）及弧菌（Vibriosp．）等．其中最常见和最受关注的是弧菌属．它们能导致珊瑚白化和其他多种疾病的爆发．弧菌是一类常见的海洋异养菌，具有广谱的碳源，在有明显环境压力的情况下，弧菌会以更高的丰度存在于珊瑚的表面，以通过

［56］

数量优势获取生态位．有研究显示，地中海石珊瑚（Scleractiniasp．）的白化和组织脱落是由弧菌所为，且其毒素的产生和感染珊瑚组织的能力与水温息息相关

［88］

．最近海葵（Aiptasiapallida）被推荐为新的模

型，因为它易于实验室操作并在水族馆里生长快速，之前已被成功地用于阐释珊瑚白化和疾病的机理系

［84］

．在后续研究中，omics）”海葵有望与“组学（-．

技术相结合，以更多地了解珊瑚中多成员的相互关

［65］

．此外，在某些情况下，弧菌还充当了小

［89］

型病原体的载体．

926应用生态学报25卷

7.2富营养化

不断加剧的人为活动增加了水体富营养化程

除了微生物结构上的差异，海水酸化也影响共生微生物的功能．对扁缩滨珊瑚粘液的宏基因组（metagenomics）进行分析，发现pH值的降低导致了附生微生物功能的变化，最显著的方面在于产抗生素基因的减少和产毒基因的增加

［98］

度，珊瑚礁正经历着从珊瑚占优势的生态系统向海藻占优势的生态系统的转变增多

［91］

［90］

．对于生态系统中这

种转变会如何影响礁区内细菌群落的研究也在日益

．最近的研究表明，珊瑚礁在富营养化情况

下，大型海藻（macroalgae）和底栖蓝藻（benthiccya-nobacteria）会过度生长，这种生长带来的过剩DOC影响了成年珊瑚附生微生物的丰度和群落组成

［92］

．暴露于低pH

［99］

下芥末滨珊瑚的粘液抗微生物活性明显下降低

［56］

；鹿

角珊瑚的粘液在酸化处理后，抗菌活性也大为降

．此外，酸化对珊瑚微生物的冲击进而导致的

［41，99－100］

．

钙化减弱、骨骼沉积减缓、共生生物的减少以及早期发育受阻等，也在不少文献有过报道

．这些

即便是海水pH值的微小变化，都会结果提示我们，

对珊瑚附生的微生物的组成和功能敏感性有显著影响．因此，有学者建议以珊瑚微生物谱系作为珊瑚抗压和健康评价的生物指示器8

小

结

［98］

对取自与海藻表面有直接接触和无直接接触的加勒

比海珊瑚（Montastraeafaveolata）和蓝指珊瑚（bluecoralreef，Linckialaevigata）的粘液进行菌株筛选和

6种大型海藻和2种底栖蓝藻中的文库测试发现，

化学提取物均可刺激有接触和无接触菌株的生长．这表明海藻具有不直接接触就可以控制微生物生长

的可能性，尤其是在低流动性的底栖环境中．进一步的机制研究证明这一效应是由化感作用（allelopa-thy）所引起的菌有关

［93］

［92］

．

珊瑚礁作为一类复杂而多样的典型生境，存在多种共生关系以维护生态系统的平衡与稳定．越来越多的证据表明，微生物在这一过程中扮演着重要的角色．它具有多稳态的调节和反馈机制．现今的工作已经在多个方面取得了一定的进展：了解了珊瑚礁生态系统中微生物定植方式和驱动行为；明确了共生微生物在不同的宿主珊瑚上的不同特性，具有专一性、可塑性以及协同进化能力；认识了珊瑚细菌与珊瑚疾病的关系和信号调节机制；探讨了微生物应对全球变化（气温升高、海水酸化、富营养化）的“珊瑚-响应与衍生效应．利于我们从微生物”共生体共生微生物的特性与交互关系，以及全球环的发生、

境变化下微生物的应对过程，来理解微生物在珊瑚礁系统中的生态作用及环境适应功能．

考虑到微生物生态研究的多样性、网络性和复杂性，依然存在不少问题有待深入和细化．未来的工疾病与生态、人类作或许可围绕健康与抗应激能力、活动与全球变化几大方面

［101－103］

．此外，因富营养化而导致的珊瑚

［94］

也可能与实囊幼虫的附生细幼虫存活障碍的现象，

．Barott等

进一步证实，在贫营养环境

礁体环境中海藻表面与珊瑚粘液层的细菌群落下，

组成多样且存在互补性，处于互惠的友好关系；而在群落组成较为单一，处于对立的竞争富营养环境中，关系．7.3

海水酸化

海洋酸化是海洋生态系统的另一个重要关注点，尤其是那些依赖于钙化生物体的生态系统，因为碳酸钙骨骼的分泌直接依赖于海水中碳酸盐的饱和状态落

［95］

．海水pH值的降低可以改变海洋细菌群

［97］

［96］

．在珊瑚礁生态系统中，Meron等采用变性

rＲNA基因克隆文库，梯度凝胶电泳及16s-将鹿角珊瑚Acroporaeurystoma暴露在pH为7．3的常温海水探究其附生微生物的群落变化．根据所得中两个月，

pH的降低会导致红细菌（Ｒhodobacter的菌束分析，

sp．）、拟杆菌（Bacteroidetessp．）和变形菌的增加．与自然海水相比，来自于pH7．3条件下的鹿角珊瑚克隆文库显示出更高比例的多样性，它们代表了那些抗病密切相关的细菌与抗压、

［97］

，开展如下工作：

1）珊瑚共生体中古菌的多样性、生态幅以及在珊瑚健康中的微生态作用．相比于细菌而言，古菌的生态作用研究的较少．考虑到古菌是海洋微生物的一个重要分支，研究古菌能丰富和完善对珊瑚礁微生物生态学过程与机制的理解．例如氨氧化古菌在N循环中作用．

2）细菌种群动力学．作为以群体身份显示生态作用的细菌而言，细菌的分工和交互作用越来越显示出它们具有强烈的社会属性．在维护珊瑚微生态

．在对太平洋扁缩

滨珊瑚（Poritescompressa）的研究中，极低的pH（6.7）导致了单个珊瑚个体细菌多样性的剧烈波动

［98］

．这表明海水pH值的变化会影响寄主的新陈

代谢和可用养分的获得，进而导致细菌多样性的变化．

3期周进等：微生物在珊瑚礁生态系统中的作用与功能927

过程中，菌群如何行使网络调控，如何维持珊瑚健康，如何在协同进化中发挥作用，将是未来的核心科学问题．

3）全球变化背景下微生物对人类活动的响应．海平面上升、海水酸化、水温升高以及富营养化的加剧对珊瑚生态系统造成巨大冲击．微生物作为第一

如何通过种群更替、迁移转化和分布变化道缓冲带，

来应对全球变化，其分子机制研究亟待深入．

4）新型技术的应用．宏观生态学的研究依托于先进设备的支持，在珊瑚的调查、取样、观测以及分析的过程中，对设备的智能化、高分辨率和原位程度有了更高的要求．现今的一些新型技术和装备对珊瑚礁微生物生态研究起了积极的推动作用，例如NanoSIM、水下原位显微镜、高速获图工具以及微射流技术（microfluidics）等．它们可以实现珊瑚的资源普查、健康评价、图像识别以及共生结构的测量与分析，进而为珊瑚礁的研究和保护提供便利．

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1977年生，作者简介周进，男，博士，副研究员．主要从事

mail：zhou．jin@sz．tsinghua．edu．cn海洋微生物生态研究．E-责任编辑

肖

红